A múzeum első nagyobb szabású játékkiállítása, amely még nem a saját gyűjteményi anyagra támaszkodott, 1977-ben került megrendezésre Karlócainé Kelemen Marianne magángyűjteményéből, ’Gyermekjátékok a múltból’ címmel. A két teremben, a fiúk és leányok játékait külön csoportosítva, 19-20. századi polgári játékszereket csodálhattak meg a látogatók. A sikeres kiállítás tematikája iránymutatásul szolgált a kialakulóban levő gyűjtemény további gyarapítására, az ekkor kialakult szerkezet máig meghatározza a gyűjtemény jellegét. Janek Éva lelkes gyűjtőmunkájának köszönhetően a következő években babaszobabútorok, miniatűr porcelán étkészletek, konyhai felszerelések, különféle mechanikus játékok, litografált lemezperselyek, dobok és járművek, kőépítő készletek, gőzgép modellek, laterna magica került a gyűjteménybe. 1988-ban rendezett először teljes egészében saját gyűjteményi anyagra építve kiállítást a múzeum, ’Új szerzeményeinkből kicsiknek és nagyoknak’ címmel. Különlegessége volt, hogy a felnőttek háztartási eszközeit - mintegy installációnak használva – együtt mutatta be miniatürizált másolataikkal. A ’80-as évek végétől rendszeressé váló, jellemzően tematikus időszaki kiállítások népszerűsége a kerületen túl is ismerté tette az Óbudai Múzeumot, amelynek neve így a köztudatban összefonódott a játékkal. Egyre gyakrabban nyílt lehetőség a felajánlások mellett vásárlás útján gyarapítani a gyűjteményt, tudatos gyűjtéssel pótolni a hiányosságokat. 2001-re állandóan látogathatóvá vált a gyűjtemény egy része két egybenyitott kiállítótérben, ahol hagyományosabb felfogásban, nagy vitrinekben kerültek bemutatásra a városi leányok és fiúgyermekek játékszerei: enteriőrökbe rendezett babaszobabútorok, babakonyhák, életképek porcelánfejű babákkal, valamint társasjátéklapok, mechanikus játékok, fa- és lemez járművek, vasúti terepasztal.

Az Óbudai Múzeum 2008-ban történt átalakulása után, a korábbi két teremből álló, majd egy térbe zsúfolt, fellazult tematikájú, installációjában is elavult kiállítás lebontásra került. Ettől kezdve szerepelt a múzeum legfontosabb tervei között egy koncepciójában és tereiben is megújult állandó játéktörténeti kiállítás létrehozása. Ennek eredményeként és a támogatásoknak köszönhetően 2016. június 21-én ’Játék a városban’ címmel megnyílt az új kiállítás, a múzeum kifejezetten erre a célra adományozott épületszárnyának újonnan kialakított emeleti részein. A kiállításrendezési koncepció elmozdul a korábbi - fiúknak-lányoknak szánt játékok - megközelítéstől, helyette a gyűjteményi anyag minél szélesebb körű bemutatását célozza meg és a tárgyi anyag jellegéből kiindulva egy városi teret vizionál, ami így ráadásul az Óbudai Múzeum várostörténeti profiljához is illeszkedik. A belsőépítészeti és grafikai elemekkel markánsan felidézett városi installációban barangolva a látogató a közlekedéstől kezdve, az otthonon, a parkon, az iskolán és a gyáron át egészen a játékkereskedelemig eljuthat. Az egyes színterek jól definiált hátteret adnak az adott műtárgyi egységekhez, így jelenítve meg Magyarország 1990 előtti emblematikus polgári és szocialista játékait, többek között babákat, bababútorokat, autókat, építő- és társasjátékokat, lemezjátékokat. Emellett az egyes fő témák, tárgycsoportok komplex interpretálásához többek között pszichológiai, neveléstörténeti, gyártástechnológiai és kultúrtörténeti aspektusok, valamint különböző interaktív elemek is szolgálnak.